Faculté des sciences et techniques de l'ingénieur STI, Section de génie électrique et électronique, Institut de traitement des signaux ITS (Laboratoire de traitement des signaux 5 LTS5)

Spatio-temporal coupling of the electric and hemodynamic brain responses in humans

Martuzzi, Roberto ; Thiran, Jean-Philippe (Dir.) ; Meuli, Reto (Dir.)

Thèse sciences Ecole polytechnique fédérale de Lausanne EPFL : 2006 ; no 3664.

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    Summary
    Our comprehension of human brain functions and their dynamics has been dramatically improved by recent developments in non-invasive imaging techniques. These methods can be divided into two different categories, according to the nature of the measured signal: hemodynamic techniques, such as functional magnetic resonance imaging (fMRI) and positiron emission tomography (PET), and electromagnetic techniques, such as electroencephalography (EEG) and magnetoencephalography (MEG). These two categories are have complementary characteristics: hemodynamic techniques have a good spatial resolution (on a millimeter spatial scale) but have a poor temporal resolution, which is inherently limited by the rate changes in blood flow and oxygenation. Electromagnetic techniques have sub-millisecond temporal resolution but have a poor spatial resolution, since the analysis of intracranial generators requires the solution of an underdetermined inverse problem (i.e. there are infinite solutions that can explain equally well the same scalp-recorded distribution). The complementarity of the characteristics of these two families of methods allowed researchers to suppose that the understanding of spatio-temporal brain dynamics can be drastically improved by their combination (so-called multimodal imaging). Unfortunately some caveats hinder such combination. First, the nature of neurovascular coupling is still poorly understood. Second, analytical methods for multimodal imaging are largely in their infancy. The first part of this thesis focuses on the analysis of the temporal characteristics of the blood oxygenation level dependent (BOLD) signal and on how they are modulated by stimulus conditions. To analyze the BOLD dynamics, a novel method for synchronizing stimulus delivery and volume acquisition was developed. This method allows for estimating the BOLD signal with a high temporal resolution (in this thesis up to 125 ms) and for studying how the temporal characteristics (in this thesis mainly the BOLD peak latency and slope) are modulated by stimulus conditions (with an approach similar to that used in the analysis of the EEG evoked potentials). We applied this novel technique to a simple reaction time task to lateralized visual stimuli (the so-called Poffenberger paradigm) as well as to a multisensory auditory-visual reaction time task. In the first study (the Poffenberger paradigm) the analysis of BOLD dynamics supported the theory of a bilateral visuo-motor pathway even in the case of a visual stimulus ipsilateral to the responding hand. In the second study, (the auditory-visual multisensory reaction-time task), the analysis showed auditory-visual interactions within both primary auditory and visual cortices that could not be otherwise revealed by traditional fMRI analysis methods since it does not involve changes in signal amplitude. The second part of this thesis focuses on the comparison of the statistical results obtained by the analyses of fMRI and of the intracranial local field potentials (LFPs), estimated by the ELECTRA inverse solution. We first developed a new method for the analysis of EEG data. This method is based on the statistical comparison of the spectral characteristics of the estimated intracranial LFPs of the pre- and post- stimulus onset periods. Each single trial is analyzed independently, without including an averaging step, so that the information carried by high frequencies is preserved. We also propose a new metric, called resemblance, to investigate the relationship between fMRI and the estimated intracranial LFPs. Single-trial analysis and the resemblance metric were applied in an experiment involving separate EEG and fMRI acquisitions during the same passive visual stimulation protocol. This experiment revealed that only a limited set of LFP frequencies shows a spatial correlation with fMRI. This set of frequencies changes across brain areas, such that progression from lower to higher cortical levels of visual processing incorporates at each step new frequencies. In conclusion, in this thesis we show that the estimation and the analysis of the BOLD time course can give an important contribution to better understanding brain functions and brain organization. To fully understand the meaning of changes in BOLD dynamics, we need a better knowledge of the neuro-vascular coupling. To do that, we introduced a new method for evaluating the relationship between EEG and fMRI across frequencies and anatomical regions.
    Résumé
    Notre compréhension des fonctions cérébrales s'est fortement améliorée par le développement récent des techniques d'imageries non-invasives. Ces techniques peuvent être divisées en deux différentes familles, selon la nature des signaux enregistrés: les techniques de mesure hémodynamique, comme l'imagerie par résonance magnétique fonctionnelle (IMRf) et la tomographie par émission des positrons (PET), et les techniques électromagnétiques, comme l'électroencéphalographie (EEG) et la magnétoencéphalographie (MEG). Ces deux familles ont des caractéristiques complémentaires: les techniques hémodynamiques ont une excellente résolution spatiale (à une échelle millimétrique) mais, elles ont une très faible résolution temporelle, intrinsèquement limitée par le taux de changement du flux sanguin et de son oxygénation. Les techniques électromagnétiques, par contre, ont une résolution temporelle inférieure à la milliseconde, mais elles ont une très faible résolution spatiale, car l'évaluation des générateurs intracrâniens nécessite la solution d'un problème inverse sous-déterminé (une infinité de solutions peuvent expliquer de manière similaire la distribution du champ électrique enregistré sur le scalp). En raison des caractéristiques complémentaires de ces deux types de techniques, la compréhension des processus spatio-temporels cérébraux peut être améliorée par leur combinaison. Cependant, plusieurs problèmes empêchent une telle combinaison. D'une part, la nature du couplage neuro-vasculaire n'est pas complètement comprise. D'autre part, les méthodes analytiques pour cette combinaison ne sont pas suffisamment développées. La première partie de cette thèse se focalise sur l'analyse des caractéristiques temporelles du signal BOLD (blood oxygenation level dependant) et sur la façon dont ces paramètres sont modifiés par les conditions expérimentales. Pour analyser le signal BOLD, une nouvelle méthode de synchronisation entre la présentation du stimulus et l'acquisition des volumes fonctionnels a été développée. Cette technique permet d'estimer le signal BOLD avec une plus bonne résolution temporelle (jusqu'à 125ms, dans cette thèse), et d'étudier les modifications des caractéristiques temporelles (la latence des pics et la pente, dans cette thèse) induites par les conditions expérimentales (avec une approche similaire à ce qui est utilisé dans l'analyse des potentiels évoqués dans l'EEG). Nous avons appliqué cette nouvelle technique à une tâche de simple détection du stimulus visuel latéralisé (le paradigme de Poffenberger) et à une tâche de détection de stimuli multisensoriels (audio-visuels). Dans le paradigme de Poffenberger, les résultats de l'analyse du signal BOLD confirment la présence d'un chemin visio-motor bilatéral, même dans le cas d'un stimulus ipsilatéral à la main qui répond. Dans la deuxième étude (la tâche de détection des stimuli audio-visuels), l'analyse montre des interactions audio-visuelles dans les aires primaires auditives et visuelles, qui ne peuvent être révélées par les techniques d'analyses d'IRMf traditionnelles. Dans la deuxième partie, cette thèse se focalise sur la comparaison des résultats statistiques obtenus par l'analyse IRMf et par le LFP (local field potentials) estimé à l'aide de la solution inverse ELECTRA. Premièrement, nous avons développé une nouvelle méthode d'analyse des données d'EEG. Cette méthode est basée sur la comparaison statistique des caractéristiques spectrales des LFP estimés pendant les périodes précédant et suivant le début de la stimulation. Chaque essai est analysé d'une manière indépendante des autres, sans inclure un moyennage, et donc en préservant toute l'information contenue dans les hautes fréquences. Nous avons aussi proposé une nouvelle métrique, nommé resemblance, pour évaluer la relation entre l'IRMf et les LFP estimés. L'analyse individuelle de chaque essai et la métrique resemblance ont été utilisés dans une expérience visuelle passive, avec l'acquisition de l'IRMf et de l'EEG en deux sessions différentes. Cette étude montre que seul un nombre limité de fréquences des LFP présente une corrélation spatiale avec l'IRMf. La distribution des fréquences change selon les régions cérébrales: en se déplaçant du bas vers les hauts niveaux de la hiérarchie corticale du traitement visuel, cette distribution des fréquences incorpore de nouvelles fréquences. En conclusion, dans cette thèse, nous montrons que l'estimation et l'analyse de l'évolution temporelle du signal BOLD peuvent contribuer à mieux comprendre le fonctionnement et l'organisation du cerveau. Pour comprendre complètement la signification des changements du signal BOLD, nous avons besoin d'une meilleure connaissance du couplage neuro-vasculaire. Pour ce faire, nous avons défini une nouvelle méthode pour évaluer la relation entre l'IRMf et l'EEG en fonction des différentes fréquences et des régions anatomiques étudiées.