Faculté des sciences

Phenotypic plasticity and genetic differentiation in ruderal and agricultural populations of the weed Senecio vulgaris L. : implications for its biological control

Leiss, Kirsten Anna ; Müller-Schärer, Heinz (Dir.) ; Schmid, Bernhard (Codir.)

Thèse de doctorat : Université de Fribourg, 2000 ; No 1304.

La plasticité phénotypique et la différentiation génétique de la mauvaise herbe annuelle Senecio vulgaris L. dans le habitats rudéraux et agricoles ont été étudiées afin d’évaluer les implications pour son contrôle biologique avec la rouille Puccinia lagenphorae Cooke en utilisant l’approche dite “system management”. Les études démographiques des mauvaises herbes sont une... Plus

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    Résumé
    La plasticité phénotypique et la différentiation génétique de la mauvaise herbe annuelle Senecio vulgaris L. dans le habitats rudéraux et agricoles ont été étudiées afin d’évaluer les implications pour son contrôle biologique avec la rouille Puccinia lagenphorae Cooke en utilisant l’approche dite “system management”. Les études démographiques des mauvaises herbes sont une nécessité pour toute stratégie de contrôle des mauvaises herbes. Pour cela, la dynamique des populations de S. vulgaris et P. lagenphorae se trouvant dans des habitats rudéraux et agricoles a été examinée (chapitre 2). L’établissement de plantes germinales semble être un facteur important influençant la dynamique des populations de S. vulgaris. Cette dernière peut être qualifiée de stratège rudéral sur la base de l’importance de l’établissement de plantes germinales, sur l’observation que cinq semaines sont nécessaires pour une génération ainsi que sur le large spectre de taille des plantes se trouvant à l’état reproductif. Il a été observé que la dynamique des populations est différente entre les habitats rudéraux et agricoles. Les plantes de l’habitat rudéral hivernent, donc, au printemps les populations sont plus importantes, avec une majorité des plantes en fleurs et produisant des semences. Par contre, dans l’habitat agricole, S. vulgaris n’hiverne quasiment pas, ceci à cause des mesures de contrôle des mauvaises herbes. Par conséquent, les populations sont moins nombreuses au printemps et la plupart des plantes se trouvent à l’état végétatif. La différente dynamique des populations de S. vulgaris résulte en une dynamique différente de P. lagenophorae dans les habitats rudéraux et agricoles. Dans l’habitat rudéral, la rouille a déjà été observée au mois d’avril alors qu’on ne la trouve pas avant le mois d’août dans l’habitat agricole. Ceci indique que la rouille hiverne dans l’habitat rudéral sous forme de mycélium dans son hôte alors qu’elle ne peut hiverner dans l’habitat agricole au vu de faible nombre d’hôtes hivernants. En comparaison avec l’habitat rudéral, les épidémies printanières de rouilles dans l’habitat agricole semblent non seulement être empêchées par la faible quantité d’inoculum mais aussi par une majorité de plantes se trouvant dans un jeune stade. Cependant, dans le deux habitats, les plantes au stade reproductif sont plus sensible envers l’infection par la rouille que les plantes à l’état végétatif. La manipulation de la dynamique de l’hôte au travers de l’hiver pour favoriser les épidémies de rouille pourrait par conséquent être utilisée comme moyen de contrôle biologique. Les S. vulgaris hivernant pouvant servir non seulement de source d’inoculum au printemps mais fournissant aussi des stades de développement sensibles à la rouille, ce qui favoriserait le développement des épidémies de rouille. La plasticité phénotypique et la différentiation génétique de S. vulgaris provenant d’habitats rudéraux et agricoles ont été examinées lors d’une expérience en serre (chapitre 3). Les caractéristiques végétatives et reproductives des plantes des habitats rudéraux et agricoles confrontés à un milieu nutritif riche et pauvre, ainsi que se trouvant confronté ou non à l’infection par la rouille ont été comparées. Il est à signaler que les plantes de habitats rudéraux et agricoles sont génétiquement différentes. Les plantes de l’habitat agricole se caractérisent par une surface foliaire importante ainsi qu’une reproduction élevée. Leurs caractéristiques reproductives sont aussi plus plastiques face à un apport nutritif élevé. Ces résultats indiquent que la différentiation génétique entre les habitats repose sur les différences dans l’apport nutritif. Dans l’habitat agricole, là où les populations de S. vulgaris sont gênées par les mesures de culture, une reproduction plus élevée pourrait être un avantage. La réserve de semences est pour S. vulgaris de moindre importance et c’est pour cette raison que les populations doivent s’établir à nouveau par recolonisation. Une reproduction plus élevée augmente aussi la dispersion des semences de manière à ce que S. vulgaris soit capable de s’établir rapidement dans de nouveaux endroits appropriés. Des familles de S. vulgaris génétiquement différentes ont été trouvées seulement dans l’habitat agricole. La plasticité des caractéristiques reproductives en réponse à un apport nutritif plus élevé a été aussi génétiquement différente entre des familles se trouvant dans l’habitat agricole. Par contre, une différentiation génétique par rapport à l’infection avec la rouille n’a pu être démontrée. D’autre part, les plantes soumises é un apport nutritif élevé ont présenté une réaction plus forte en réponse à l’infection avec la rouille. Cette dernière a eu pour conséquence une diminution da la surface foliaire, de la biomasse végétative et de la reproduction. Par contre, il n’y a eu aucune différence entre les réactions envers l’infection entre les différentes familles rudérales et agricoles. Ceci indique que P. lagenphorae n’est présentement pas un important facteur de sélection pour les populations de S. vulgaris. L ‘inoculation avec succès des différentes familles avec une seule lignée de rouille montre le potentiel de ces lignées comme organismes de contrôle biologique. Une expérience de transplantation réciproque de semences a permis d’étudier les variations génétique ainsi que celles dues à l’environnement sur le caractéristiques de vie de S. vulgaris provenant d’habitats rudéraux et agricoles ainsi que leur potentiel d’adaptation locale par sélection naturelle (chapitre 4). La germination, la croissance et la fertilité ont été déterminées selon les variations environnementales et génétiques. Aucune indication d’adaptation locale n’a toutefois pu être établie. La survie des plantes germinales jusqu’à la reproduction n’a été influencée que par les facteurs environnementaux, ce qui souligne l’importance des facteurs stochastiques pour la mortalité des plantes. Les plantes provenant des endroits rudéraux présentent une croissance réduite, produisant par contre des semences et se comportant par conséquent comme des plantes tolérantes au stress. Les plantes se développant dans la majorité des endroits agricoles agissent comme stratèges rudéraux, pouvant utiliser un environnement productif pour une croissance rapide et une production maximale de semences. L’établissement des plantes germinales, la survie, la croissance ainsi que la fertilité sont élevées dans les endroits agricoles par rapport à les endroits ruderaux. L’infection avec P. lagenophorae a été présente dans tous les endroits, avec le taux d’infection le plus élevé dans les endroits agricoles. Il a été remarqué qu’en présence de l’hôte approprié, l’infection est uniquement dépendante des bonnes conditions environnementales. Un taux d’infection plus élevé n’a toutefois pas eu comme conséquence un taux de maladie plus élevé sur la croissance et la reproduction des plantes. Cela n’a non plus pas influencé la survie de S. vulgaris par rapport à l’infection avec la rouille, ce qui indique que P. lagenophorae n’est pas un facteur de mortalité important pour les populations de S. vulgaris. Toutes les autres caractéristiques de vie corroborent les conditions pour la sélection naturelle. Cela donne donc à penser que S. vulgaris, en absence de facteurs de mortalité stochastiques, a le potentiel d’adapter à son environnement local. Finalement, les résultats obtenus durant cette thèse ont été résumes et discutés du point de vue du contrôle biologique de S. vulgaris en général et en particulier du point de vue de l’approche dite “system mangement”, ainsi que de la suite à donner de cette étude (chapitre 5). Comme la variation génétique de S. vulgaris par rapport a l’infection avec la rouille n ‘a pu être démontrée et comme la rouille semble présentement être un facteur de sélection mineur, les résultats soulignent le potentiel de l’approche dite “system management” pour le contrôle biologique de S. vulgaris. Cette méthode est conçue pour stimuler les épidémies de P. lagenophorae sur S. vulgaris, ce qui peut être atteint par les mesures suivantes i) l’hivernage de S. vulgaris infectées comme source d’inoculum, ii) l’utilisation de lignées unique de rouille, l’optimisation des conditions d’infection par arrosage et amendement lors de l’application de l’inoculum.
    Zusammenfassung
    Phenotypische Plastizität und genetische Differenzierung des annuellen Unkrautes Senecio vulgaris L. aus ruderalen und landwirtschaftlichen Habitaten und ihre Relevanz in Bezug auf die biologische Kontrolle mit dem Rostpilz Puccina lagenophorae Cooke, unter Anwendung des 'System Management Approach', waren Gegenstand dieser Dissertation. Demographische Studien der Unkrautpopulation sind eine Voraussetzung für jegliche Unkrautbekämpfungsmassnahme. Daher wurde die Populationsdynamik von S. vulgaris und P. lagenophorae aus ruderalen und landwirtschaftlichen Habitaten untersucht (Kapitel 2). Die Etablierung von Keimlingen scheint ein wichtiger Einflussfaktor auf die Populationsdynamik von S. vulgaris zu sein. Die Bedeutung der Etablierung von Keimlingen, sowie die beobachtete kurze Generationszeit von fünf Wochen, und die breite Streuung der Pflanzengrösse zu Beginn der Reproduktion klassifizieren S. vulgaris als einen r-Strategen Die Populationsdynamik von S. vulgaris zwischen dem ruderalen und dem landwirtschaftlichen Habitat war unterschiedlich. Pflanzen von S. vulgaris im ruderalen Habitat überwinterten, was eine grössere Population sowie eine Mehrzahl an blühenden und Samen bildenden Pflanzen im Frühjahr zur Folge hatte. Im landwirtschafltichen Habitat konnte S. vulgaris aufgrund von Unkrautkontrollmassnahmen kaum überwintern, sodass die Populationen im Frühjahr kleiner waren mit der Mehrzahl der Pflanzen im vegetativen Stadium. Der Unterschied in der Populationsdynamik von S. vulgaris zwischen den Habitaten bedingte eine unterschiedliche Dynamik von P. lagenophorae aus ruderalen und landwirtschaftlichen Habitaten. Im ruderalen Habitat trat der Rost bereits im April auf, während er im landwirtschaftlichen Habitat nicht vor August anzutreffen war. Dies weist daraufhin, dass der Rost im ruderalen Habitat als Myzel innerhalb der Wirtspflanze überwintert, während er im landwirtschaftlichen Habitat aufgrund mangelnder Wirtspflanzen nicht überwintern kann. Rost Epidemien im landwirtschaftlichen Habitat im Frühjahr scheinen nicht nur durch die geringe Menge an Inokulum verhindert zu werden, sondern auch durch die Mehrzahl an Pflanzen in jungen Entwicklungsstadien verglichen mit dem ruderalen Habitat. In beiden Habitaten waren reproduktive Pflanzenstadien anfälliger für eine Infektion mit dem Rost als vegetative Stadien. Die Manipulation der Wirtspflanzendynamik über Winter zur Förderung von Rost Epidemien könnte als biologische Kontollmassnahme eingesetzt werden. Überwinternde S. vulgaris Pflanzen dienen als Inokulum Quellen im Frühjahr von denen Rost Epidemien ausgehen und stellen reifere und somit für den Rost anfälligere Entwicklungsstadien, was die Entwicklung von Rost Epidemien fördert. Phenotypische Plastizität und genetische Differenzierung von S. vulgaris aus ruderalen und landwirtschaftlichen Habitaten wurden in einem Gewächshaus Experiment bestimmt (Kapitel 3). Vegetative und reproduktive Merkmale von ruderalen und landwirtschaftlichen Pflanzen, die unter hohem oder niedrigem Nährstoffangebot und mit oder ohne Infektion mit P. lagenophorae angezogen waren, wurden verglichen. Pflanzen von S. vulgaris aus ruderalen und landwirtschaftlichen Habitaten waren genetisch unterschiedlich. Die landwirtschaftlichen Pflanzen zeichneten sich durch eine grössere Blattfäche sowie eine höhere Reproduktion aus. Sie wiesen auch eine plastischere Reaktion der reproduktiven Merkmale auf ein höheres Nährstoffangebot auf. Diese Ergebnisse weisen daraufhin, dass die genetische Differenzierung zwischen den Habitaten auf Unterschiede im Nährstoffangebot beruht. Im landwirtschaftlichen Habitat, bedingt durch Kultivierungsmassnahmen, welche die Populationen von S. vulgaris störend beeinflussen, könnte eine erhöhte Reproduktion von Vorteil sein. Die Samenbank ist für S. vulgaris von geringer Bedeutung und daher müssen sich die Populationen durch Re-Kolonisierung erneut etablieren. Eine erhöhte Reproduktion erhöht auch die Samenverbreitung, sodass S. vulgaris in der Lage ist sich rasch an dafür geeigneten Stellen neu zu etablieren. Genetisch unterschiedliche Familien von S. vulgaris wurden nur im landwirtschaftlichen Habitat gefunden. Die landwirtschaftlichen Familien unterschieden sich auch in Bezug auf die Plastizität von reproduktiven Merkmalen auf ein höheres Nährstoffangebot. Eine genetische Differenzierung von S. vulgaris auf Grund von Infektion mit P. lagenophorae konnte nicht gefunden werden. Pflanzen mit einem höherem Nährstoffangebot zeigten eine stärkere Reaktion auf die Infektion mit dem Rost. Infektion mit dem Rost hatte eine signifikante Verringerung der Blattfläche, der vegetativen Biomasse sowie der Reproduktion zur Folge, ohne Unterschiede der Reaktionen auf Infektion zwischen den unterschiedlichen ruderalen und landwirtschaftlichen Familien. Dies weist daraufhin, dass P. lagenophoarae gegenwärtig als Selektionsfaktor für S. vulgaris Populationen von untergeordneter Bedeutung ist. Weiterhin zeigt die erfolgreiche Inokulation verschiedener Pflanzenfamilien mit einer Rostlinie das Potential einzelner Rostlininen als biologische Kontrollorganismen an. Die umweltbedingte und genetische Variation von lebensgeschichtlichen Merkmalen von S. vulgaris aus ruderalen und landwirtschaftlichen Habitaten im Feld und deren Potential zur lokalen Adaptation durch natürliche Selektion wurde in einem reziproken Samen Transplantations Experiment untersucht (Kapitel 4). Keimung, Wachstum und Fertilität wurden durch umweltbedingte als auch genetische Variation bestimmt. Jedoch konnten keine Hinweise auf lokale Adaptation gefunden werden. Das Überleben von Keimlingen bis zur Samenproduktion wurde allein durch Umwelteinflüsse bedingt, was die Bedeutung von stochastischen Faktoren für die Mortalität von Pflanzen hervorhebt. Pflanzen, die aus den ruderalen Standorten stammten, wiesen ein reduzierten Wachstum auf, produzierten jedoch Samen, und verhielten sich somit wie stress-tolerante Pflanzen. Pflanzen, die in den landwirtschaftlichen Standorten wuchsen, zeigten das Verhalten von r-Strategen, welche eine produktive Umwelt für ein rasches Wachstum und eine maximale Produktion von Samen nutzen. Etablierung von Keimlingen, Überleben, Wachstum und Fertilität waren in den landwirtschaftlichen Standorten im Vergleich zu den ruderalen erhöht. Infektion mit P. lagenophorae trat in allen Standorten auf, mit der höchsten Infektionsrate in den landwirtschaftlichen Standorten, und war rein von der Umwelt abhänging. Es scheint, dass Pilzsporen für eine Infektion weit verbreitet sind und in Anwesenheit geeigneter Wirte, die Infektion von günstigen Umweltbedingungen für die Sporenkeimun abhängig ist. Eine höhere Infektionsrate wirkte sich jedoch nicht in einem erhöhten Krankheitsdruck auf Pflanzenwachstum-und reproduktion aus, noch wurde das Überleben von S. vulgaris Pflanzen durch Infektion mit dem Rost beeinflusst, was daraufhin weist, dass P. lagenophorae kein wichtiger Mortalitätsfaktor für Populationen von S. vulgaris ist. Alle anderen lebensgeschichtlichen Merkmale wiesen die Voraussetzungen für natürliche Selektion auf. Daher ist anzunehmen, dass sich S. vulgaris, in der Abwesenheit von stochastischen Mortalitätsfaktoren, potentiell an seine lokale Umgebung anpassen kann. Abschliessend wurden die Resultate dieser Dissertation zusammengefasst und in Bezug auf die biologische Kontrolle von S. vulgaris im allgemeinen und die Anwendung des ‘System Management Approach’ im speziellen diskutiert, sowie mögliche Folgestudien, die auf Ergebnissen dieser Dissertation beruhen, vorgestellt. (Kapitel 5). Da keine genetische Variation von S. vulgaris Pflanzen in Bezug auf Infektion mit P. lagenophoarae nachgewiesen werden konnte und der Rost gegenwärtig als Selektionsfaktor für S. vulgaris Populationen von untergeordneter Bedeutung ist, unterstreichen die Ergebnisse dieser Dissertation das Potential des 'System Mangement Approach' für die biologische Kontrolle von S. vulgaris. Diese Methode ist darauf ausgerichtet Epidemien von P. lagenophorae auf S. vulgaris zu stimulieren, was durch folgende Massnahmen erreicht werden kann: i) die Überwinterung von infizierten S. vulgaris Pflanzen als Inokulum Quellen, ii) die Verwendung einzelner Rostlinien als Inokulum und iii) die Optimierung von Infektionsbedingungen durch Bewässerung und Düngung zum Zeitpunkt der Ausbringung von Inokulum.
    Summary
    Phenotypic plasticity and genetic differentiation of the annual weed Senecio vulgaris L. from ruderal and agricultural habitats were investigated to evaluate the implications for its biological control with the rust fungus Puccinia lagenophorae Cooke using the system management approach. Weed demographic studies are a prerequisite to any weed control strategy. The population dynamics of S. vulgaris and P. lagenophorae at ruderal and agricultural habitats was investigated (Chapter 2). Seedling establishment appeared to be a major factor influencing S. vulgaris population dynamics. The importance of seedling establishment, together with the observed short generation time of 5 weeks and the broad range of plant sizes at reproduction classified S. vulgaris as a ruderal strategist. The population dynamics of S. vulgaris differed between the ruderal and the agricultural habitat. Plants of S. vulgaris at the ruderal habitat survived over winter, resulting in greater population sizes and a majority of plants in flower and seed set in spring. At the agricultural habitat, where only a few S. vulgaris winter due to weed control measures, population sizes in spring were smaller with mainly vegetative plants. The observed difference in the population dynamics of S. vulgaris resulted in divergent dynamics of P. lagenophorae in ruderal and agricultural habitats. At the ruderal habitat the rust occurred already in April, while at the agricultural habitat it did not appear before August. This suggests that the rust survives over winter as mycelium within the host at the ruderal habitat, whereas it could not survive over winter at the agricultural habitat due the relatively low number of wintering hosts. The build-up of P. lagenophorae epidemics at the agricultural habitat in spring seems not only inhibited by a limited amount of inoculum, i.e. wintering mycelium, but also by the abundance of S. vulgaris plants in relatively young stages compared to the ruderal habitat. In both habitats mature plant stages were more susceptible to rust infection than vegetative stages. Manipulating the dynamics of the host over winter may enhance rust epidemics in spring serving as biological control of S. vulgaris. Survival of S. vulgaris over winter provides inoculum sources inducing new rust epidemics in spring with mature plant stages being more susceptible to infection, enhancing rust epidemics. Phenotypic plasticity and genetic differentiation of S. vulgaris from ruderal and agricultural habitats were assessed in a greenhouse experiment (Chapter 3). Vegetative and reproductive responses of ruderal and agricultural plants grown at two nutrient levels (high/low) and two rust environments (presence/absence) were compared. Plants of S. vulgaris from ruderal and agricultural habitats were genetically different with agricultural plants having a larger leaf area and a higher reproductive output. They also showed a stronger plastic response of reproductive traits to nutrients. Results suggest that genetic differentiation among habitats is nutrient specific. An increased reproductive output might me of advantage in the agricultural habitat with its disturbance due to cultivation practices. Due to the minor importance of the soil seed bank, populations have to re-establish through re-colonisation. An increased reproductive output improves seed dispersal enabling S. vulgaris to quickly re-establish new patches at favourable sites. Genetically different families of S. vulgaris were only detected at the agricultural habitat. Plasticity of reproductive characters in response to nutrients was also genetically different among agricultural families. Genetic differentiation of S. vulgaris due to infection by P. lagenophorae could not be observed. Plants with additional nutrient application showed a stronger response to rust infection. Rust infection significantly decreased vegetative biomass and reproductive output with no differences in the response to infection between plant families, suggesting that P. lagenophorae is not an important selection factor in S. vulgaris populations at present. Successful infection of different plant families with one rust line also suggests the potential of using a single rust line as a biological control agent. A reciprocal seed transplant experiment was conducted to determine environmental and genetic variation of life history traits in S. vulgaris from ruderal and agricultural habitats in the field and their potential for local adaptation through natural selection (Chapter 4). Emergence, growth and fecundity showed environmental as well as genetic variation. However, there was no indication of local adaptation. Seedling survival was solely under environmental control stressing the importance of stochastic events for plant mortality. Plants originating from ruderal sites mainly performed like stress tolerators showing reduced growth, but nevertheless reaching reproduction. Plants at most agricultural sites behaved like r-strategists exploiting a productive environment for rapid plant growth maximising seed production. Emergence, survival growth and fecundity were higher at the agricultural sites compared to the ruderal ones. Infection by P. lagenophorae occurred at all sites, with the highest incidence at the agricultural sites, and was solely dependent on the environment. It seems that fungal spores for infection are widely distributed and that, in the presence of suitable hosts, infection depends on favourable conditions for spore germination. A higher incidence did not result in an increased disease impact nor did it specifically affect the survival of S. vulgaris, suggesting that P. lagenophorae is not a major mortality factor in populations of S. vulgaris. With all other life history traits supporting the prerequisites of natural selection it is likely that in the absence of stochastic mortality S. vulgaris has the potential to adapt to its environment. The results of the present thesis are summarised and discussed with respect to biological control of S. vulgaris in general and the use of the system management approach in particular and subsequent studies based on the results of the present thesis are proposed (Chapter 5). In the absence of detectable genetic variation of S. vulgaris plants to infection by P. lagenophorae and the minor importance of the rust as a selection factor in S. vulgaris populations at present, the potential of the system management approach for the biological control of S. vulgaris is supported by the results of the present thesis. Management of the pathosystem to stimulate rust epidemics can be achieved by i) wintering of S. vulgaris plants as inoculum sources ii) single rust lines serving as inoculum and iii) improvement of infection conditions through irrigation and fertilisation at the time of inoculum introduction.