Faculté des sciences

Oxidative stress as a life history constraint : pespectives from a bat species with alternative reproductive tactics

Meniri, Magali ; Helfenstein, Fabrice (Dir.) ; Fasel, Nicolas (Codir.)

Thèse de doctorat : Université de Neuchâtel, 2018.

Au cours de cette thèse, j’ai étudié le rôle du stress oxydant en tant que contrainte pour les traits d’histoire de vie, en utilisant les chauves-souris Fer de lance à lunettes (Carollia perspicillata) comme modèle d’étude. Chez cette espèce, les mâles présentent trois tactiques de reproduction alternatives qui ont des succès reproducteurs différents, et dont... Plus

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    Résumé
    Au cours de cette thèse, j’ai étudié le rôle du stress oxydant en tant que contrainte pour les traits d’histoire de vie, en utilisant les chauves-souris Fer de lance à lunettes (Carollia perspicillata) comme modèle d’étude. Chez cette espèce, les mâles présentent trois tactiques de reproduction alternatives qui ont des succès reproducteurs différents, et dont l’acquisition pourrait être influencée par les conditions de vie précoce. Tout d’abord, j’ai étudié l’effet du stress oxydant comme contrainte pendant le début de vie. J’ai induit un mauvais départ en utilisant une restriction alimentaire suivit par un rétablissement de la nourriture ad libitum. Bien que j’aie trouvé que la croissance générait du stress oxydant, je n’ai pas trouvé de coût physiologique à court-terme (stress oxydant et glucocorticoïdes) associé à la croissance compensatoire effectuée. De plus, la survie pendant la première année n’était pas clairement impactée par notre traitement. Ces résultats suggèrent que les jeunes ont été capable de mitiger efficacement les conséquences à court-terme d’un mauvais départ. Ensuite, j’ai étudié le rôle du stress oxydant comme contrainte pour la reproduction, afin de tester si la protection anti-oxydante peut représenter un médiateur du compromis d’allocation entre les traits pré- et post-copulatoires, permettant ainsi d’expliquer la qualité spermatique supérieure trouvée précédemment chez les mâles opportunistes. Au cours d’une expérience où j’ai manipulé expérimentalement les tactiques de reproduction des mâles, j’ai trouvé que tous les mâles, quelle que soit leur tactique, présentaient une qualité spermatique similaire (morphologie et capacité natatoire). Bien que les dommages oxydatifs impactassent négativement la capacité natatoire, le profil redox à la fois dans le sang et les éjaculats était le même pour tous les mâles. Globalement, nos résultats suggèrent qu’un compromis d’allocation entre l’investissement dans le soma et les éjaculats pourrait ne pas avoir lieu chez cette espèce. Comme d’autres études avant nous, nous n’avons pas trouvé de corrélation entre les capacités natatoires et la morphologie des spermatozoïdes, ce qui remet en question l’existence d’un lien fonctionnel entre ces deux traits. Enfin, nous proposons que les mâles puissent appliquer une stratégie de « bet-hedging gamétique » où la production de spermatozoïdes à la morphologie hautement variable pourrait permettre d’optimiser les capacités de fertilisation de l’éjaculat pour des risques de compétition spermatique variable.
    En conclusion, nous avons trouvé que le début de vie était associé à des niveaux élevés de stress oxydant, bien que la croissance compensatoire n’ait pas entrainé de coûts physiologique sur le court-terme. De plus, le stress oxydant ne semble pas contraindre l’expression des tactiques de reproduction alternatives. Je suggère donc que le stress oxydant ne représente pas une contrainte forte chez les chauves-souris Fer de lances à lunettes. Je propose également que les mâles harems puissent investir à la fois dans les traits pré- et post- copulatoires, afin de conjointement attirer les femelles et d’assurer la fertilisation. Enfin, je prône que les études expérimentales devraient, le plus possible, être conduites dans l’environnement naturel plutôt qu’en cages, et ai donc créé un piège sélectif à cet effet.
    Summary
    In this thesis, I investigated the role of oxidative stress (OS) as a constraint for life history traits, using Seba’s short-tailed bats (Carollia perspicillata) as a model species. In this species, males exhibit three alternative reproductive tactics having unequal pay-offs, and whose acquisition could be impacted by early life conditions. First, I studied the effect of OS as a constraint during early life. I induced early adverse conditions using food restriction followed by ad libitum feeding. Although we found that growth generated oxidative damage, we did not find physiological short-term costs (OS and glucocorticoids) to compensatory growth. Moreover, survival during the first year was not significantly impacted by our treatment. These results suggest that pups were able to efficiently mitigate the short-term consequences of early-life adverse conditions. Then, I tested the role of OS as a constraint for reproduction and investigated whether antioxidant protection could mediate the trade-off between pre- and post-copulatory traits, and thus explain the higher sperm quality found previously in sneaker males. In an experiment where we manipulated males’ reproductive tactic, we found that all males, regardless of their tactic, exhibited similar sperm quality (sperm swimming performance and sperm morphology). Although oxidative damage negatively impacted sperm swimming performance, the redox profile of blood and ejaculates were similar for all males. Overall, our results suggest that a trade-off between investing in the soma or in the ejaculate might not occur. As other studies before, we did not find a correlation between sperm swimming performance and sperm morphology, which questions the existence of a functional link between those two traits. Finally, we propose that males may apply a “gametic bet-hedging” strategy, whereby they would produce highly morphologically variable sperm to optimize their sperm fertilizing abilities across varying sperm competition risks.
    In conclusion, we found that early life was associated with elevated levels of OS, although compensatory growth did not entail physiological costs on the short-term. Moreover, oxidative stress did not seem to constraint the expression of alternative reproductive tactics. Overall, I suggest that OS might not represent a strong constraint in Seba’s short-tailed bats. I suggest that harem males might invest in both pre- and post-copulatory traits to both attract females and secure fertilizations. Finally, I advocate for experimental studies to be conducted in the natural environment rather than in cages, and I designed a selective trap for that purpose.