Faculté des sciences

Biology of 'Borrelia burgdorferi'-infected and non-infected 'Ixodes ricinus' ticks in the context of climate change

Herrmann, Coralie ; Gern, Lise (Dir.)

Thèse de doctorat : Université de Neuchâtel, 2013.

Ixodes ricinus is known to display little resistance to desiccation. This tick is particularly exposed to desiccating conditions while questing for a host on the vegetation. Therefore, survival under hot and dry conditions in field-collected I. ricinus nymphs and adults was studied by exposing ticks to desiccating conditions created in the laboratory using saturated salt solutions... More

Add to personal list
    Résumé
    La tique Ixodes ricinus est très sensible à la dessiccation et elle est particulièrement exposée à des conditions desséchantes lorsqu’elle quête sur la végétation en attente d’un hôte. Nous avons donc étudié la survie de cette tique à la dessiccation en exposant des nymphes et des adultes à des conditions desséchantes créées en laboratoire à l’aide de solutions salines saturées produisant différentes conditions d’humidité relative à différentes températures. Nous avons observé que lorsque les tiques sont infectées par Borrelia burgdorferi sensu lato (s.l.), elles survivent mieux à la dessiccation que les tiques non infectées. Ces résultats suggèrent que les borrélies pourraient modifier la physiologie et/ou le métabolisme des organes impliqués dans l’absorption, le stockage, et/ou la perte d’eau résultant en une capacité à stocker l’eau améliorée chez les tiques infectées, modifiant leur besoin d’humidité. Nous avons vérifié cette hypothèse en exposant des nymphes I. ricinus récoltées dans la nature à un gradient d’humidité dans une arène proposant deux choix (sec ou humide), puis nous avons relevé leur position dans l’arène (indiquant leur mouvement général). Les nymphes infectées se sont moins déplacées le long du gradient d’humidité que les nymphes non infectées et sont restées préférentiellement dans un endroit modérément sec, comparé aux tiques non infectées qui, elles, se sont déplacées préférentiellement vers un endroit plus humide. Ceci laisse penser que les tiques infectées par B. burgdorferi s.l. tolèrent mieux des conditions desséchantes que celles qui ne sont pas infectées.
    Dans la nature, quand l’atmosphère est très sèche, I. ricinus doit descendre au sol plus fréquemment pour se réhydrater (Randolph and Storey, 1999; Perret et al., 2004), ce qui augmente sa consommation d’énergie. La survie accrue à la dessiccation observée chez les tiques infectées pourrait être due à des réserves d’énergie (contenu en gras) plus grandes chez ces dernières. Nous avons donc quantifié le contenu en gras chez des nymphes récoltées dans la nature et nous avons observé que les nymphes infectées par B. burgdorferi s.l. possédaient de plus grandes réserves d’énergie que les nymphes non infectées. Ces résultats impliquent que les nymphes infectées ont la possibilité de quêter plus longtemps, car elles peuvent effectuer un plus grand nombre mouvements de haut en bas sur la végétation avant épuisement de leurs réserves d’énergie et donc survivre plus longtemps. Un temps de quête plus long augmente les chances de trouver des hôtes et ainsi de transmettre Borrelia. On peut donc parler d’une stratégie de manipulation de la part des spirochètes B. burgdorferi pour optimiser leur transmission à d’autres hôtes en modifiant les traits phénotypiques de leur vecteur.
    La survie durant les mois d’hiver représente également un défi pour I. ricinus. C’est pourquoi nous avons testé la survie de nymphes I. ricinus à des températures froides et à des variations de température plus ou moins fréquentes. Nous avons observé que les nymphes plus jeunes (récoltées en automne) survivent mieux aux conditions hivernales que les nymphes plus âgées (récoltées au printemps). De plus, plus la fréquence de variation de température augmente, plus le taux de mortalité augmente chez les nymphes. Cette augmentation du taux de mortalité reflète probablement l’augmentation des coûts énergétiques des adaptations métaboliques que les variations de température génèrent à une fréquence croissante. En outre, les nymphes infectées par Borrelia survivent légèrement mieux aux conditions hivernales que les nymphes non infectées.
    Nous avons combiné les données concernant l’infection par Borrelia des nymphes I. ricinus récoltées dans la nature et précédemment testées dans des tests comportementaux ou physiologiques. Cet important jeu de données nous a permis d’analyser statistiquement les associations entre les génoespèces de borrélies. Nous avons observé que les génoespèces de borrélies spécialisées pour les mêmes hôtes réservoirs co-infectaient fréquemment I. ricinus, alors que celles spécialisées pour des hôtes réservoirs différents étaient rarement détectées dans les mêmes tiques. De plus, les infections impliquant des génoespèces fréquemment en co-infection comprenaient un nombre élevé de spirochètes dans la tique, alors que les infections impliquant des génoespèces rarement en co-infection consistaient en des nombres faibles de spirochètes. De tels résultats laissent supposer que le système immunitaire des hôtes vertébrés joue un rôle dans la détermination à la fois de la fréquence des infections impliquant deux génoespèces de borrélies et du nombre de spirochètes dans la tique infectée par deux génoespèces.
    Cette thèse contribue de manière significative à améliorer nos connaissances concernant la biologie des tiques I. ricinus infectées par Borrelia et non infectées dans un contexte de changement climatique, en révélant notamment que les tiques infectées par Borrelia risquent de mieux survivre et de trouver des hôtes plus aisément dans des conditions desséchantes au printemps et en été, et que les tiques I. ricinus sont susceptibles de mieux survivre en hiver si les écarts de température se font plus rares.
    Summary
    Ixodes ricinus is known to display little resistance to desiccation. This tick is particularly exposed to desiccating conditions while questing for a host on the vegetation. Therefore, survival under hot and dry conditions in field-collected I. ricinus nymphs and adults was studied by exposing ticks to desiccating conditions created in the laboratory using saturated salt solutions producing various relative humidity conditions at different temperatures. We observed that I. ricinus nymphs and adults infected with Borrelia burgdorferi sensu lato (s.l.) survived better under hot and dry conditions than uninfected ticks. These findings suggest that Borrelia spirochetes might change the physiology and/or metabolism of organs involved in water sorption, storage, and/or loss, resulting in enhanced water storage in infected ticks, thereby modifying I. ricinus need for humidity. To test this hypothesis, field-collected I. ricinus nymphs were allowed to walk within a humidity gradient in a two-choice arena, and their position (indicating their overall movement) was recorded. I. ricinus nymphs harbouring spirochetes walked less within the humidity gradient than uninfected nymphs. Borrelia-infected individuals showed a lower need to move to an environment that was favourable for maintaining water balance since they preferentially stayed in a moderately dry area, compared to uninfected ticks, which preferentially moved towards a moister area. This suggests that B. burgdorferi-infected ticks might tolerate desiccating conditions differently from uninfected individuals. Since I. ricinus ticks go down the vegetation more frequently when desiccation increases in nature (Randolph and Storey, 1999; Perret et al., 2004), which increases energy consumption, this higher tolerance to desiccation in infected ticks might be due to higher energy reserves (fat content) in the latter. Fat content was quantified in field-collected I. ricinus nymphs and we observed that nymphs infected with B. burgdorferi s.l. possessed higher energy reserves than uninfected nymphs. These findings imply that infected I. ricinus nymphs with higher energy reserves may quest for a longer time than uninfected individuals. Higher energy reserves allow more movements up and down the vegetation before depletion of energy reserves, which allows longer survival. Prolonged questing time increases chances for infected ticks to find hosts and thereby to transmit Borrelia. This is thought to be a manipulating strategy of B. burgdorferi spirochetes to enhance their transmission to other hosts by modifying phenotypic traits of their vector.
    Survival during winter months is also a challenge for I. ricinus. Therefore, we exposed field-collected I. ricinus nymphs to cold temperatures at different frequencies of exposition. Results showed that younger (autumn) nymphs were more likely to survive under cold conditions than older (spring) nymphs. Moreover, nymphs died faster when they were exposed to temperature variations at high frequency than low frequency. This probably reflected higher energetic costs due to metabolic adaptations that temperature variations generated when experienced at higher frequency. Besides, Borrelia-infected nymphs survived slightly better than uninfected nymphs.
    Borrelia infections in field-collected I. ricinus nymphs used in behavioural or physiological tests were combined in one data set to analyse statistically the associations between Borrelia genospecies. We observed that Borrelia genospecies that were specialised for the same reservoir hosts frequently occurred together, while Borrelia genospecies that were specialised for different reservoir hosts rarely co-occurred. Furthermore, infections involving Borrelia genospecies frequently co-occurring consisted of high spirochete numbers, whereas infections involving Borrelia genospecies rarely co-occurring consisted of low spirochete numbers. We suggest that the vertebrate immune system plays a role in shaping both the frequency of infections involving two Borrelia genospecies and the spirochete load inside the tick harbouring two genospecies.
    This thesis has contributed to improve significantly our knowledge on the biology of Borrelia-infected and uninfected I. ricinus ticks in the context of climate change, in particular by revealing that Borrelia-infected ticks are more likely to survive and find hosts under desiccating conditions in spring and summer, and that I. ricinus ticks are likely to survive better in winter if temperature variations are less frequent.